Три теории магниторецепции: как животные и птицы ощущают магнитное поле?

Ученые не могут окончательно определиться с молекулярной основой магниторецепции животных и птиц. В тексте, написанном коллегами из «Нейрокампуса», мы расскажем о трех существующих непротиворечащих друг другу научных теориях механизмов работы такой необычной рецепторной системы.

Панорамный вид на Франкфурт-на-Майне, Германия. На изображении показана перспектива ландшафта, снятая с высоты птичьего полета 200 м. Поле зрения птицы изменяется с помощью функции магнитного фильтра. Для иллюстрации показан паттерн, опосредованный магнитным полем, только в оттенках серого. Узоры показаны для птицы, смотрящей в восьми направлениях по сторонам света (N, NE, E, SE, S, SW, W и NW). Угол наклона геомагнитного поля составляет 66°, что является характерным значением для данного региона. Источник

Сколько органов чувств у человека? Аристотель описывал пять: зрение, слух, осязание, вкус и обоняние. Но сейчас мы знаем, что помимо них есть другие сенсорные каналы восприятия, такие как чувство равновесия, тепла и холода, боли, а также восприятие внутренних раздражителей, например, проприоцепция. Эти виды сенсорного восприятия знакомы каждому человеку, но среди других живых существ эволюция создала и недоступные нам способы ощущать окружающий мир. 

Например, осьминоги отлично различают (поляризацию света) и ощущают его интенсивность щупальцами, а обыкновенный сом имеет вкусовые рецепторы по всей поверхности тела. Летучие мыши ориентируются в темноте с помощью эхолокации, а дельфины помимо эхолокации под водой еще «научились» ощущать электрические поля.

Одним из наименее изученных примеров сенсорного восприятия считается магниторецепция. Так как магнитные поля пронизывают всю атмосферу Земли, простираясь дальше на сотни километров в космос, некоторые организмы, например птицы и черепахиадаптировались ощущать воздействие магнитного поля и использовать его для ориентации в пространстве. Так известно, что собаки часто ориентируются вдоль оси магнитного поля Земли с севера на юг, когда испражняются.

Стимулом для такой сенсорной системы является магнитное поле Земли, которое возникает в результате движения ее проводящего жидкого ядра, богатого железом.

Магнитное поле земли. Источник.

Это векторная величина, которую можно разделить на 3 компонента: наклон, направленность и интенсивность. Линии магнитного поля исходят от планеты, образуя угол по отношению к поверхности Земли, который меняется в зависимости от широты. Этот угол называется наклоном поля. Например, вектор направлен вертикально к небу на южном полюсе (-90°), проходит параллельно поверхности на магнитном экваторе (0°) и входит в Землю на широте Парижа. 

Направленность измеряют как угл линий магнитного поля по отношению к истинному географическому северу, на который указывает стрелка компаса. Напряженность поля представляет собой плотность линий магнитного поля и и равна примерно 30-60 наноТесла. На напряженность влияет распределение ферромагнитных материалов в земной коре, и поэтому его можно отобразить в виде топографической карты магнитных напряжений.

Топографическая карта напряженности геомагнитного поля. Источник

Теория магниторецепции на основе магнетита

Впервые способность животных ощущать магнитные поля была показана в 60-х годах прошлого века пионерами поведенческой биологии Фридрихом Меркелем и Вольфгангом Вильчко. Ученые продемонстрировали поведение, зависящее от магнитного поля, у перелетной птицы, европейской малиновки Erithacus rubecula. Используя небольшие круглые арены с искусственными магнитными полями, исследователи изменили предпочтительное направление ориентации птиц во время миграционного беспокойства в период сезонных миграций. 

За последние 20 лет исследований к числу видов, способных ощущать магнитные поля также были причислены рыбы, черепахи, млекопитающие, птицы, насекомые и даже бактерии. 

Однако до сих пор не понятно, как магниторецепция работает на уровне клеток и молекул, потому что механизмы, опосредующие сенсорную трансдукцию, остаются не до конца изученными. Существует 3 основные теоретические концепции, которые пытаются объяснить этот вопрос.

Европейская малиновка
(А) Арктическая крачка (Sterna paradisaea), (Б) черепаха-логгерхеда (Caretta caretta) и (В) скальный голубь (Columba livia). (D) Миграционные маршруты этих видов. Источник

Согласно первой, магнитные поля обнаруживаются с помощью чувствительныхмагниторецепторов на основе магнетита или его аналогов — минералов с сильнейшими магнитными свойствами, частицы которого ученые находят у многих магниточувствительных животных. Во многих сенсорных системах участвующие в передаче сигнала рецепторные белки после влияния поступающего стимула подвергаются структурным перестройкам. Например известно, что механочувствительный канал Piezo1 непосредственно воспринимает силы на плазматической мембране, что приводит к притоку катионов в ответ на давление. 

Именно за открытие механизма работы этих механочувствительных рецепторов вместе с аналогичным механизмом для терморецепторов вручили Нобелевскую премию по медицине и физиологии в 2021 году.

Итак, если мембранный белок должен претерпеть изменение конформации в магнитном поле Земли, «молекулярный детектор» должен быть крайне чувствительным. На эту роль подходит ферромагнитный минерал магнетит Fe3O4. Ученые уже находили, что ряд видов способны образовывать биогенный магнетит. Лучшим примером являются магнитотаксические бактерии, которые генерируют цепочку внутриклеточных кристаллов магнетита. Они используют эту внутреннюю стрелку компаса, чтобы направлять свое движение вдоль наклона вектора магнитного поля к более глубоким водам. Но несмотря на множество поставленных экспериментов ученым до сих пор не удалось обнаружить магниторецептор на основе магнетита.

Магниточувствительные бактерии с биогенным магнетитом. Источник.

Теория магниторецепции на основе криптохрома

Альтернативой гипотезе рецептора с магнетитом является предположение, что геомагнитное поле может влиять на биохимические реакции внутри рецепторной клетки сетчатки, аналогичные тем, которые приводят к обнаружению света зрительными пигментами. Так, родопсин, наиболее охарактеризованный фоторецепторный белок, детектирует свет с помощью хромофора 11-цис-ретиналя, который претерпевает структурные изменения при поглощении фотона. Это меняет биохимические свойства опсина, приводя к активации G-белков и нижестоящих сигнальных каскадов и, соответственно, к развитию рецепторного потенциала в колбочке или палочке.

Есть предпосылки для существования подобного магниточувствительного пигмента: ряд поведенческих исследований у позвоночных показал, что широкополосные электромагнитные поля низкой интенсивности (а именно такие поля могут влиять на спиновый магнитный момент и, таким образом, детектироваться) нарушают магнитную ориентацию у животных. Уже найдены кандидаты в такой магниточувствительный пигмент – это пигменты Криптохромы Crys. Crys — светочувствительные белки, которые имеют консервативный домен фотолиазы, связывающий кофактор флавин, и позволяют некоторым растениям и животным воспринимать синий и ультрафиолет. Известно, что криптохромы экспрессируются во многих органах позвоночных и до сих пор их основной выявленной функцией являлось регуляция циркадных ритмов. Теоретически криптохромы обладают молекулярными свойствами для функционирования в качестве магнитосенсора. Несмотря на это, до сих пор не ясно, как криптохромы специфичны в отношении магнитной информации, и, как ее отличить от информации о циркадных ритмах. В связи с этим и данная гипотеза пока не была подтверждена.

Изображение птичьего глаза и его важных компонентов. Сетчатка (а) преобразует изображения из оптической системы глаза в электрические сигналы, посылаемые по ганглиозным клеткам, образующим зрительный нерв, в мозг. (b) Увеличенный сегмент сетчатки. (c) Сетчатка состоит из нескольких клеточных слоев. Первичные сигналы, возникающие во внешних сегментах палочки и колбочки, передаются горизонтальным, биполярным, амакринным и ганглиозным клеткам. (d) Первичный сигнал фототрансдукции генерируется в рецепторном белке родопсине, схематически показанном при значительно уменьшенной плотности. Предположительно магниточуствительный криптохром может быть локализован между дисками внешнего сегмента фоторецепторной ячейки, как схематично показано в (d), или криптохромы (e) могут быть прикреплены к ориентированной квазицилиндрической мембране внутреннего сегмента фоторецепторной ячейки (f). Источник.

Теория магниторецепции на основе кутикулосом

Третья теория предполагает, что магнитные поля могут детектироваться в специализированных вспомогательных структурах внутреннего уха, которые преобразуют магнитное поле в другой стимул. 

Например, наземные позвоночные не обнаруживают гравитацию напрямую, а скорее полагаются на слой отолитов карбоната кальция, которые оказывают механическое воздействие на популяции сенсорных волосковых клеток. Аналогичным образом, слуховая система использует сложный набор вспомогательных структур, которые преобразуют волны звукового давления в воздухе в натяжение молекулярной пружины на механочувствительных ионных каналах в волосковых клетках. 

Поскольку магнетизм и электричество неразделимы, возможно, что подобная структура может преобразовывать информацию о магнитном поле Земли в электрический стимул. В отношении электрорецепторов некоторых водных животных, например, дельфинов, известно, что они способны детектировать электрические потенциалы всего в 5 нВ/см. Электромагнитная индукция также может возникать в эндолимфе полукружных каналов птиц, при этом волосковые клетки на периферии купулы тогда будут функционировать как электрорецепторы.

Объясним на примере: если ворона повернет голову вокруг оси в плоскости полукружного канала внутреннего уха, то смещения эндолимфы не произойдет, но может возникнуть электромагнитная индукция, рассказывающая о напряженности геомагнитного поля. И наоборот, вращение головы вороны вокруг оси, перпендикулярной плоскости полукружного канала, может вызвать смещение жидкости эндолимфы и предоставить нервной системе информацию об угловом моменте, но без информации об электромагнитной индукции. 

Кандидат на такую органеллу во внутреннем ухе уже предложен – это кутикулосома в волосковых клетках птиц, которая состоит, в основном, из наночастиц ферритина. Эта структура молекулярно связана с везикулярным движением, что позволяет предположить, что она может регулировать концентрацию железа во внутренних отделах уха, и быть задействована в магниторецепции.

Открытие богатой железом структуры в волосковых клетках голубей. Подробнее в первоисточнике


Все три теории активно развиваются разными группами ученых и не являются противоречащими. Возможно, правильный ответ не один. Кроме того, существуют вводящие в заблуждение данные, подтверждающие, что изменение направления и напряженности магнитного поля сказываются на альфа-ритмах на ЭЭГ человека.

Это косвенно подтверждает, что магнитное поле воздействует на электрическую активность мозга, но не то, что мы имеем рецепторы к нему. В данный момент ученные сфокусированы на изучении того, как магниторецепция работает у других живых существ.

Автор текста: Илья Гриднев, Нейрокампус

Дополнительная литература

— Топографическая карта напряженности геомагнитного поля: EMAG3: NGDC’s candidate for the World Digital Magnetic Anomaly Map

— Gregory C. Nordmann,Tobias Hochstoeger,David A. Keays, Magnetoreception—A sense without a receptor, 2017, PLOS Biology

— Mattias Lauwers et.al. / An Iron-Rich Organelle in the Cuticular Plate of Avian Hair Cells, 2013, Current Biology

— Simon Nimpf et. al. / Subcellular analysis of pigeon hair cells implicates vesicular trafficking in cuticulosome formation and maintenance, 2017, eLife

— René Uebe & Dirk Schüler / Magnetosome biogenesis in magnetotactic bacteria, 2016, Nature Reviews Microbiology 

— Robert W. de Gille, Julia M. McCoey, Liam T. Hall / Quantum magnetic imaging of iron organelles within the pigeon cochlea, 2021, PNAS

— Магниточувствительные бактерии с биогенным магнетитом: Expanding magnetic organelle biogenesis in the domain Bacteria / Wei Lin et. al., 2020, Microbiome

— Видео с моделированием механизма работы механочувствительного рецептора Peizo1

— Родопсин видео механизма

— Подробнее про теорию с криптохромом: Cryptochrome and Magnetic Sensing